Japan zur Zeit der Taisho-Ära. Giyu Tomioka, die Säule des Wassers, reist nördlich in ein Gebiet, in dem eine Gruppe Jäger qualvoll ums Leben gekommen ist. Dort treffen er und Shinobu, die Säule der Insekten, auf die Tochter eines der getöteten Jäger. Das Mädchen glaubt fest daran, dass ihr Vater einem Bären zum Opfer fiel. Doch die Wahrheit ist weitaus grausamer …

Der junge Demon Slayer Kyojuro Rengoku erhält einen neuen Auftrag. Er hofft, dass er mit der Erfüllung dieser Mission beweisen kann, dass er dem Titel der Säule der Flammen würdig ist – ein Titel, den sein Vater vor langer Zeit aufgegeben hat.  Doch Kyojuros Gegner ist einer der Zwölf Dämonenmonde, und dieser Dämon hat noch eine Rechnung mit Kyojuros Vater offen …